Met Halo 3: ODST lanceert Microsoft dra een nieuwe Halo game welke het verhaal weer verder zal uitbreiden. Ondertussen is een groot deel van de gamers het volledige Halo reeds vergeten. Wij blikken daarom terug op het volledige verhaal van Halo.

Master Chief en een kleine groep mariniers moeten de luchtverdediging van de Prophet of Truth's troepen vernietigen zodat Lord Hood een luchtaanval kan uitvoeren. Het plan wordt echter snel verstoord wanneer de Prophet of Truth de stroom verstoort en een publieke aankondiging doet. Hij vertelt dat de mensheid verloren is, waarna het Crow's Nest wordt aangevallen door een Covenant factie. De UNSC verliest de basis waarna Master Chief hem opblaast. Ondergronds verzamelen de overlevenden waarna ze naar de Afrikaanse stad Voi in Kenia gaan. Later trekt Master Chief samen met enkele mariniers ten strijde tegen de Covenant. Ze vernietigen de luchtverdediging van de Covenant zodat Lord Hood zijn schepen de lucht in kan sturen om Truth en het artefact te vernietigen. Tijdens de aanval activeert de profeet het artefact waardoor een mysterieus portaal verschijnt waarin alle Covenant schepen zich terugtrekken.

Op hetzelfde moment verschijnt een Covenant schip dat gecontroleerd wordt door de Flood, in Voi. De parasieten verspreiden zich snel door de stad en een groot deel van de bevolking raakt geïnfecteerd. Gelukkig komen de Covenant separatisten op dat moment aan op Aarde om de inwoners te helpen met hun strijd. Een van de Covenant Elite vertelt tegen Keyes dat Cortana aanwezig is op het gecrashte schip, waarna Master Chief zijn AI ophaalt. Cortana blijkt echter maar een opname te zijn met een duidelijke boodschap: Gravemind komt naar de Aarde met een leger Flood, maar er bestaat een manier om de Flood te stoppen zonder de ringen te activeren. Hiervoor moet je simpelweg naar de andere kant van het portaal. Lord Hood is wantrouwig want hij vreest dat het om een valstrik van de Flood gaat, maar Master Chief gelooft in zijn partner. Lord Hood blijft op de Aarde om deze te verdedigen terwijl Master Chief, Keyes, de Arbiter en de Covenant separatisten door het portaal naar de Ark.

Daar nemen de Covenant separatisten het op tegen de Covenant loyalisten zodat de UNSC troepen en Master Chief kunnen landen. Na hun landing leidt 343 Guilty Spark hun naar de controlekamer van de Ark. Ze moeten echter eerst drie generators uitschakelen alvorens ze de kamer kunnen betreden. De Arbiter en de Master Chief kunnen elk een generator uitschakelen, maar Johnson slaagt er niet in om de derde neer te halen door hevige Covenant weerstand. Master Chief en de Elites gaan naar de derde toren waar Johnson en zijn troepen verdwenen zijn. Master Chief schakelt de derde generator uit waarna plots de High Charity verschijnt die door de Flood wordt bestuurd. De UNSC en Covenant Separatist troepen slagen erin om de Flood te stoppen waarna ze een aanval starten op de Citadel waar de controlekamer zich bevindt. Binnen de Citadel zendt de Prophet of Truth een boodschap uit om te tonen dat hij Johnson gevangen houdt.


Truth dwingt Johnson om de Halo Array te activeren, maar Miranda Keyes valt net op tijd binnen. Zij probeert om Johnson te doden om zo de activatie van de Array te stoppen, maar Truth duwt de hand van Johnson opzij en activeert zo de Halo's. Tegelijk schiet Truth Keyes dood. Op dat zelfde moment stelt Gravemind een tijdelijk samenwerkingsverbond voor aan Master Chief en de Arbiter om Truth te stoppen. Master Chief accepteert en samen met de Flood maken ze de loyale Covenant troepen af. Zo kunnen ze de controlekamer bereiken waar Johnson aan het rouwen is over de dood van Keyes. De Arbiter en Truth houden een korte conversatie waarna de Arbiter hem executeert. Ondertussen deactiveert Master Chief de Halo Array. Onmiddellijk daarna verraadt Gravemind hen. Johnson kan nog net ontsnappen, maar de Arbiter en John-117 worden zo tijdelijk opgesloten.

Ze kunnen echter ontsnappen via een gat in de muur waarna Master Chief ontdekt dat de Ark een nieuwe Halo maakt om Installation 04 te vervangen. Hij besluit dan maar om de nieuwe Halo te activeren in de hoop de Flood zo te doden. Hiervoor moet hij echter eerst Cortana ophalen uit de High Charity omdat hij haar Index nodig heeft waarna hij de motoren van het schip overbelast om Gravemind te doden en met de hulp van de Arbiter de High Charity verlaat. De overlevende Elites en UNSC troepen keren terug naar de Aarde terwijl alleen sergeant Johnson, Master Chief, Cortana en de Arbiter naar de nieuwe Halo gaan. Op het moment dat ze naar de controlekamer van de nieuwe Halo gaan, verschijnt de Flood om de activatie van de Halo te stoppen. In de controlekamer ontdekken ze dat Gravemind zichzelf probeert te herstellen op de nieuwe Halo, waarna Johnson probeert om de Halo te activeren.
Hij wordt echter neergeschoten door 343 Guilty Spark, waarna hij de Arbiter uit de controlekamer schiet. Zo komt het tot een confrontatie tussen Master Chief en 343 die eindigt met de dood van 343. Daarna probeert Master Chief om Johnson te redden, maar deze kan niet meer gered worden. Johnson vraagt de Chief om hem met een grote ontploffing te laten gaan. Na het activeren van de Halo racen Master Chief en de Arbiter naar de Forward Unto Dawn met een Warthog. Hij heeft geen tijd om de cockpit te bereiken, dus uploadt hij Cortana zodat het schip kan vertrekken terwijl de Arbiter naar de cockpit gaat. Ze slagen erin om het portaal te bereiken, maar de Halo ontploffing beschadigt de Ark waardoor het portaal uitgeschakeld wordt. Hierdoor komt alleen het voorste deel van de Dawn uit het portaal bij de Aarde. Het achterste deel met Cortana en Master Chief verdwijnt gewoon in het niets.